Когда Бристоль подготовила к лётным испытаниям первый «Бьюфорт», главный конструктор Лесли Фрайз и его коллега Рой Фэддон проанализировали проект нового бомбардировщика-торпедоносца на предмет превращения его в истребитель, в котором, как они считали, будут остро нуждаться RAF в случае войны. Идея быстро и недорого получить новый истребитель, не разрабатывая его с нуля, была с энтузиазмом воспринята Воздушным штабом. Спустя несколько дней после первого полёта «Бьюфорта» Бристоль получила заказ на постройку четырёх прототипов «истребителя Бьюфорт».

В Филтоне уже была накоплена полезная информация, полученная при работе над проектами истребителей с моторами Бристоль «Геркулес», среди которых был Тип 156. Использовав крыло, хвостовое оперение и шасси «Бьюфорта», конструкторы Бристоль сумели создать Тип 156 – прототип «Бьюфайтера» – всего за пол года.

Элементы «Бьюфорта» «пересадили» на новый фюзеляж, имевший большее удлинение, с одноместной кабиной пилота. Соответственно, отказались от остекления носовой части, а место наблюдателя-радиста разместили в середине фюзеляжа. Новый самолёт (N2052) впервые поднялся в воздух 17 июля 1939 года. Вооружение машины должно было состоять из четырёх 20-мм пушек, но в первом полёте оно отсутствовало.

Много времени заняла доводка самолёта и прошел почти год, прежде чем RAF получили первый серийный «Бьюфайтер». За это время Бристоль сумели «отполировать» истребитель и улучшить его лётные характеристики. Первоначально «Бьюфайтер» с моторами «Геркулес» показал скорость 539 км/ч на высоте 4100 м – почти как у уже устаревшего истребителя Хоукер «Харрикейн». После установки моторов Бристоль «Геркулес» IV скорость возросла до 579 км/ч на высоте 44570 м.

Но в наличии были только моторы «Геркулес» III, обеспечивающие «Бьюфайтеру»

«…характеристики как у «Харрикейна». Министерство Авиации выпустило спецификацию F. 17/39, чтобы обеспечить постройку первой партии из 300 машин. Учитывая тяжелую ситуацию с поставкой двигателей, договорились доработать крыло «Бьюфайтера», чтобы в случае необходимости на него можно было с минимальными доработками установить моторы водяного охлаждения Роллс-Ройс «Грифон» вместо «Геркулесов», имевших воздушное охлаждение.

Курносый «Бью», как вскоре стали называть свои самолёты экипажи, с мощными обтекателями мотогондол, выступавшими далеко вперед крыла, производил сильное впечатление на наблюдателей, видевшими в нём отличную боевую машину с великолепным обзором для пилота и имевшую достаточно места для размещения вооружения. Проверка пилотажных качеств прототипа прошла довольно хорошо – потребовалось лишь увеличить площадь киля и усилить контур управления рулями высоты. Также изменили конструкцию шасси, установив стойки с масляными амортизаторами фирмы Локхид вместо аналогичных изделий Виккерс. Лопасти винта укоротили на 76 мм, чтобы обеспечить безопасный зазор между ними и поверхностью земли.

Третий прототип «Бьюфайтера», R2054, использовался для испытаний барабанных магазинов емкостью 60 снарядов, предназначавшихся для 20-мм пушек.

Несмотря на сильно вынесенные вперед мотогондолы, пилот «Бьюфайтера» имел прекрасный обзор. На правой стороне ручки управления располагалась гашетка, а под пей рычаг тормоза. Над панелью приборов размещен коллиматорный прицел.

Бристоль построила четыре прототипа «Бьюфайтера» (R 2052 – R2055) для проведения эксплуатационных испытаний, хотя летом 1940 года программу разработки несколько сократили в ожидании результатов Битвы за Британию. Вскоре к программе лётных испытаний подключили второй прототип, R 2053, тоже не имевший вооружения. Но «Бьюфайтер» номер три, R 2054, получил полагавшиеся ему четыре пушки, порты которых располагались под носовой частью фюзеляжа, бронирование, пуленепробиваемое стекло и кинофотопулемёт. Размешавшийся прямо перед пилотом, фотопулемёт создавал на большинстве «Бьюфайтеров» характерную выпуклость на носовом обтекателе.

Два первых прототипа «Бьюфайтера» передали для испытаний RAF в апреле 1940 года, а в июне Организация по испытаниям самолётов и вооружения (А&АЕЕ) в Боскомб Дауне получила R 504. Пилоты А&АЕЕ обнаружили, что полностью снаряженный «Бьюфайтер», вес которого значительно увеличился, мог развить только 497 км/ч на высоте 4570 м. В остальном отчёт о испытаниях давал положительные оценки самолёту, хотя он имел тенденцию раскачиваться при взлёте, что частично объяснялось сильно вынесенными вперёд моторами.

Одним их способов улучшить характеристики «Бьюфайтера» до начала массовых поставок двигателей «Геркулес» IV являлась установка на него альтернативного мотора, выпускаемого в достаточном количестве, каковым являлся Роллс-Ройс «Мерлин». Были сделаны соответствующие доработки машины, коснувшиеся прежде всего конструкции мотогондол, и новой модификации присвоили обозначение «Бьюфайтер» Mk.II. Моторы «Мерлин» XX должны были быть установлены на 450 из 1218 «Бьюфайтеров». заказанных к середине 1940 года, и три планера (R 2058, R 2061 u R 2062) были доработаны для использования их в качестве прототипов Mk.II.

В ходе совершенствования «Бьюфайтера» Бристоль провела ряд доработок планера. Они включали укороченные обтекатели мотогондол на верхней поверхности крыла, чтобы уменьшить сопротивление, новые створки шасси, полностью закрывавшие колеса, и демонтаж патрубков слива топлива для внешних крыльевых топливных баков. Эти патрубки заменили общим коллектором для слива топлива как из внешнего. Так и из внутреннего крыльевого бака, выходной патрубок которого располагался за мотогондолой. Кроме того, маслорадиатор перенесли из мотогондолы в обтекатель на передней кромке крыла, с внешней стороны от двигателя, как на «Бьюфорте».

Четыре 20-мм пушки Испано, расположенные в носовой части фюзеляжа, были стандартным вооружением на первых пятидесяти серийных «Бьюфайтерах», а последующие Mk.I получили дополнительно шесть 7,69-мм пулемётов Браунинг в крыле – два слева и четыре справа. Такой «набор» сделал «Бьюфайтер» самым тяжеловооруженным самолётом RAF, каковым он и оставался до конца войны. Не сумев в то время ничего сделать с невысокими лётными характеристиками «Бьюфайтера», виной чему была нехватка мощных моторов, Бристоль постаралась улучшить устойчивость машины, увеличив площадь киля и усилив жесткость проводки управления рулём высоты.

Одним из первых подразделении, получивших ночные истребители «Бьюфайтер» Mk.IF, была 307-я эскадрилья из так называемых ВВС Польши. Один из Mk./F эскадрильи встречает в Эксетере целая делегация – вероятно пассажиром самолета был лидер поляков генерал Сикорский.

«Бьюфайтеры» многовоевали в африканской Западной Пустыне, причем среди них на этом ТВД встречались и ночные истребители. На снимке хорошо видна антенна излучателя (иногда ее называли «лук и стрелы») в носовой чисти и приемные антенны на передней кромке крыла.