Первый из трех «Бьюфайтеров» Mk.I, R 2058, предназначенный для установки рядных моторов Роллс-Ройс, впервые поднялся в воздух 14 июня 1940 года. Машина взлетела с аэродрома Роллс-Ройс в Хакнолле, на ней были установлены двигатели жидкостного охлаждения «Мерлин» X мощностью 1075 л.с. каждый. Вскоре поднялся в воздух второй опытный самолёт, R 2061, имевший такую же силовую установку. Длинные мотогондолы моторов жидкостного охлаждения не улучшили, как ожидалось, устойчивость «Бьюфайтера», и оба прототипа Mk.П снабдили хвостовым оперением увеличенных размеров.

Век третьего прототипа «Бьюфайтера» Mk.II оказался недолгим. 13 октября 1940 года Люфтваффе совершили налёт на Филтон, в ходе которого R 2062 был уничтожен.

Хотя в качестве альтернативы моторам «Геркулес» для установки на «Бьюфайтер» рассматривались двигатели «Гриффон», последние были зарезервированы для самолетов морской авиации. На этом Mk.IIF (Т3177) проходили летные испытания «Гриффона», пока Бристоль не пришлось отказаться от него в пользу мотора «Мерлин», устанавливавшегося на все «Бьюфайтеры» Mk.II.

Beaufighter Mk I звездообразный мотор воздушного охлаждения Бристоль «Геркулес» III мощностью 1425 л.с.

Beaufighter Mk II рядный мотор жидкостного охлаждения Роллс-Ройс «Мерлин» XX мощностью 1250 л.с..

На примере этого ночного истребителя «Бьюфайтер» Mk.IIF видно, как воздушный поток действует на темную окраску RDM2, которая особенно сильно облезла на коках винтов, носовом обтекателе и передней кромке крыла.

Но эта потеря не повлияла на программу испытаний «Бьюфайтеров» с моторами жидкостного охлаждения и в конце 1940 года началось серийное производство. Лётные испытания первого серийного «Бьюфайтера» Mk.II, R2270, начались 22 марта 1941 года.

Несмотря на ухудшение пилотажных характеристик, по сравнению с машинами, оснащенными моторами воздушного охлаждения, был выдан заказ (оказавшийся единственным) на партию из 450 «Бьюфайтеров» Mk.II. Решение использовать мотор «Мерлин» XX вместо дефицитного «Грифона» (который зарезервировали для использования на самолётах морской авиации) привело к тому, что на серийные Mk.IIстали устанавливать внешние мотогондолы от «Ланкастера», прошедшие небольшую доработку.

Моторы «Мерлин»Х, использовавшиеся на первых трех прототипах, также устанавливались на Mk.II раннего выпуска, пока не наладились поставки более мощных «Мерлин»ХХ. Последние, развивавшие мощность 1250 л.с., шли в основном на «Ланкастеры» и много «Бьюфайтеров» Mk.II поступало в ремонтные подразделения без моторов. Производство этой модификации «Бью» завершилось в июле 1942 года.

Введение окраски RDM2 (Night Black) позволило RAF резко усилить режим секретности – красные бортовые коды эскадрилий и самолетов были практически не видны на ее фоне, что наглядно .можно продемонстрировать на примере этого «Бьюфайтера» MLIIF.

Чтобы усилить возможности машины в борьбе с немецкими бомбардировщиками, Бристоль в порядке эксперимента установила турель от истребителя «Дифайэнт», вооруженную четырьмя пулеметами, на «Бьюфайтер» Mk.II (R2274), который послужил прототипом для модификации Mk. V. В отличие от самолета фирмы Болтон Пол, он имел стреляющие вперед пушки – пару 20-мм орудий. Было построено только два Mk I.

Все «Бьюфайтеры», оснащённые рядными моторами, за исключением экспериментального Mk.V, получили обозначение Mk.IF и ими были полностью или частично вооружены девятнадцать эскадрилий RAF.

Ещё двенадцать подразделений FAA (авиация ВМФ), разбросанных по всему миру, от Гибралтара до Австралии, также имели некоторое количество этих самолётов. По крайней мере девяносто семь машин были переданы Адмиралтейству и эти морские «Бью» Mk.II (не имевшие специальных модификаций) использовались для обучения, буксировки мишеней и решения других второстепенных задач.

Следует отметить, что задержки с поставками двигателей уменьшили эффективность «Бьюфайтеров» Mk.II. К тому времени, когда они стали поступать в войска, угроза Британским островам от ночных налётов Люфтваффе значительно уменьшилась, а в роли ночных истребителей прочно утвердились «Бьюфайтеры» с моторами «Геркулес». Поэтому Mk.П сравнительно мало участвовали в схватках с немецким ВВС и в воздушных боях было потеряно всего две этих машины.