Главным недостатком Mk.IIC было нескладывающееся крыло. В результате самолет занимал слишком много места в ангарах авианосцев. На эскортных авианосцах «Сифайр II» вообще невозможно было убрать в ангар из-за небольшого размера подъемников. В 1942 году Адмиралтейство снова подняло вопрос о разработке для «Сифайра» складного крыла. На этот раз было предложено решение совершенно иное, чем в 1939 году. В апреле 1942 году один «Сифайр I» передали фирме «Дженерал Эйркрафт Лтд». Там в сотрудничестве с фирмой «Супермарин» разработали складывающееся в двух местах крыло: за стойкой шасси и у крепления законцовки.

МА970 (первый серийный Mk.IIC) передали 2 ноября 1942 года в Уорти-Даун, и там самолет получил складные крылья. 9 ноября 1942 года самолет был готов к полетам.

Шарниры складывания крыла установили на верхней балке главного лонжерона и на заднем (вспомогательном) лонжероне. На нижней балке главного лонжерона поставили конический шарнир наружного сегмента крыла. На верхней стороне крыла разместили небольшие шторки, прикрывавшие щель, необходимую для того, чтобы части крыла могли складываться. Со сложенными крыльями самолет имел 4,06 м в высоту и 4,11 в ширину. Для складывания и раскладывания крыльев требовались усилия пяти человек. Опытная бригада могла сложить крылья за 45 секунд, а разложить за 50. Рассматривалась возможность установки механического привода системы складывания крыла, но такой механизм оказался бы слишком тяжелым. Прочность складного крыла определили как 90 % стандартного крыла.

Складное крыло представляло собой аналог крыла «тип С», но вместо четырех пушек самолет нес только две, чтобы не перегружать машину. Заказанные «Сифайры III» имели двигатель «Мерлин 55», имевший ту же мощность, что и «Мерлин 45», но дополнительно оборудованный автоматом регулировки давления во впускном тракте. Выпуск самолетов развернули на фирмах «Уэстленд» и «Канлифф Оуэн». Первые 30 самолетов «Уэстленд» и два самолета «Канлифф Оуэн» получили стандартные неубирающиеся крылья, поэтому их обозначили как F.IIC. Часть этих самолетов позднее все же переделали до стандарта Mk.III.

В ходе серийного производства пушку «Испано II» заменили пушкой «Испано V», более легкой и короткой. Стандартно под крыльями устанавливали держатели для четырех 25- или 60-фунтовых (11 или 27 кг) бомб или одной 500-фунтовой бомбы. В 1945 году на самолете PR314 испытывались другие схемы подвесного вооружения. Под крыльями подвешивали две 250-фунтовые (113 кг) бомбы, 12 30-фунтовых (13,5 кг) бомб или две 200-фунтовые (91 кг) бомбы. Под фюзеляжем подвешивали мину A Mk.VIII.

Первый «Сифайр III» из «Канлифф Оуэн» (NN333) покинул сборочный цех 25 октября 1943 года. Начиная с 90-го экземпляра Mk.III из «Канлифф Оуэн» самолеты оборудовались фильтрами «Воукс Эйро-Ви» (как на «Спитфайрах IX/VIII»). Прежде самолеты пытались оборудовать большим фильтром «Воукс» (как на «Спитфайре V»), но распространения этот вариант не получил, так как фильтр сильно ухудшал характеристики машины. Со 130-го экземпляра в фюзеляже за кабиной установили дополнительный бензобак.

24 марта 1943 года при посадке на палубу «Индефатигебла» разбился самолет LR840. У машины сложилась левая стойка шасси. Инцидент тщательно расследовали и обнаружили сильную боковую перегрузку, которая при дополнительных факторах (качка палубы, боковой ветер) проявляла себя. Чтобы предотвратить такие аварии в дальнейшем значительно усилили фиксатор стойки шасси в выпущенном состоянии.

Двигатель «Мерлин 55» поставили только на 103 первых самолетах. Затем появился двигатель «Мерлин 55М», оптимизированный для работы на небольших высотах. Вариант с этим мотором обозначили как «Сифайр LF.III».

Разработали и разведывательный вариант самолета — «Сифайр FR.III». На разведчике стояла вертикальная фотокамера с объективом 127, 203 или 356 мм и диагональная фотокамера с 203-мм объективом. В варианте разведчика выпустили 129 последних самолетов из серии завода «Канлифф Оуэн».

В августе 1943 года провели испытания летного противоперегрузочного комбинезона Фрэнкса, наполнявшегося теплой водой. Хотя комбинезон сковывал движения пилота до такой степени, что летчик не мог самостоятельно забраться в кабину, пилоты оценили комфорт, особенно заметный во время длительных полетов.

В октябре 1943 года на самолете РР986 испытывали гироскопический прицел.

Первые Mk.III поступили в части морской авиации в конце ноября 1943 года. Боевые пилоты вскоре начали жаловаться на проблемы с управлением самолета. При изменении режима работы двигателя приходилось перенастраивать триммеры на рулях, а элероны на большой скорости становились очень тяжелыми. Быстро устранить эти недостатки не удалось. Требовалось значительно увеличить жесткость крыла. Хотя над той проблемой работали, первые самолеты с крылом повышенной жесткости появились уже после войны.

В 1946 году появилась последний, довольно необычный вариант «Сифайра III», предназначенный для Ирландии. 12 палубных истребителей привели к стандарту «Спитфайра VC», сняв с них все морское оснащение.

Всего построили 1218 «Сифайров III», в том числе 870 фирма «Уэстленд» и 348 завод «Канлифф Оуэн».