Рут Бенедикт родилась 5 июня 1887 года на ферме в Шенанго Вэли на севере штата Нью-Йорк. Ее отец, способный и перспективный молодой хирург, умер, когда Рут была грудным ребенком, и ее растили мать и бабушка с дедушкой. Последовав примеру матери, Рут поступила в Вассар-Колледж в Пуфкипси, штат Нью-Йорк, осенью 1905 года. Получив в 1909 году диплом бакалавра гуманитарных наук по специальности «английский язык», Рут провела год в Европе, затем три года преподавала в Калифорнии в школах для девочек. В 1913 году она встретила Стэнли Бенедикта, студента-медика, и в 1914 году они поженились. Они поселились в пригороде Лонг-Айленда Дуглас-Манор, Бенедикт стала домохозяйкой, однако загородная жизнь показалась ей бессмысленной и невообразимо скучной. Чтобы занять, вернее, спасти себя, она писала стихи (некоторые из них опубликованы под псевдонимом Анн Синглтон) и биографию Мэри Уоллстоункрафт, первую в ряду запланированных биографий, как Рут сама выражалась, «не смирившихся и полностью раскрепощенных женщин предыдущего поколения». Издательство «Хьютон Мафлин» отказалось напечатать эту работу, и при жизни Бенедикт труд так и не был опубликован.

В 1919 году Рут предприняла важный шаг, записавшись на некие курсы в Новой школе социальных исследований в Нью-Йорке. Поощряемая своими учителями, она продолжила обучение у известного антрополога Франца Боаса в Колумбийском университете, где в 1923 году получила степень доктора философии за диссертацию под названием «Концепция духа покровительства в Северной Америке». Она оставалась в Колумбийском университете в качестве помощника Боаса и преемника, на которого пал выбор, и там же через некоторое время стала профессором антропологии.

В 1922 году во время работы помощником Боаса и преподавателем в Барнард-Колледже Рут познакомилась с младшим научным сотрудником по имени Маргарет Мид. Они стали близкими друзьями, и к 1925 году у них уже сложились любовные отношения (даже несмотря на то что в 1923 году Мид вышла замуж). Эти взаимоотношения носили характер физической и эмоциональной близости, а также интеллектуального содружества и были настолько глубоки, что две женщины постепенно стали признавать, что затрудняются определить — кому принадлежит тот или иной замысел. Эти взаимоотношения также сказались и на характере их работы. Биограф Маргарет Каффри пишет: «Бенедикт считала, что изучение нетипичных явлений соответствует складу ее характера: с самого детства она ощущала себя чужой в американском обществе». Теперь и перед Бенедикт, и перед Мид новая психология ставила вопросы относительно их любви — была ли это болезнь, просто неврастения, или это была аномалия, заслуживали ли они изгнания из общества? Такие вопросы возникали и в целом, и в связи с их чувствами друг к другу, и в 1926 году, когда Мид и Бенедикт вместе работали в Барнарде и Мид писала работу «Совершеннолетие в Самоа», они приступили к изучению отклонений и в конце концов предприняли осторожную попытку изменить подход к человеку с отклонениями от полного неприятия до положительного восприятия. Чтобы облегчить свою задачу, они ввели понятие положительного и отрицательного отклонения: женщины, которым нравятся женщины, подпадают под понятие положительного, если они принимают свою любовь как нормальную альтернативу общественным условностям; отрицательным отклонение считается лишь тогда, когда такие женщины замыкаются в гомофобии своего общества и вследствие этого ненавидят себя. Человек с отклонениями, утверждала Бенедикт, это «не какой-то вид, требующий определения и описания на основе общепринятой психологии аномалии». Напротив, человек с отклонениями — это всего лишь «вид, к которому общество, где он рожден, не испытывает интереса».

Хотя со временем физические отношения Бенедикт и Мид утратили свою остроту, их интеллектуальный союз оставался неизменным до самой смерти Бенедикт. У Мид были другие возлюбленные, как мужчины, так и женщины, а также двое других мужей. В 1931 году Бенедикт влюбилась в Натали Реймонд и прожила с ней следующие восемь лет. Каффри объясняет это так: «Для Рут Бенедикт ее взаимоотношения с Маргарет Мид были откровением. Очевидно, они затронули столь глубинные струны ее души, что с того момента эта женщина стала любить женщин». Рут официально рассталась со своим мужем в 1931 году.

Одним из устремлений Бенедикт как женщины женолюбивой была попытка изменить отношение общества к гомосексуальности. В частности, она приняла постулат психологии и психиатрии, определяющий гомосексуальность как болезнь. В этих целях она опубликовала в 1934 году статью под заголовком «Антропология и аномалия» в «Журнале общей психологии». Она начала с того, что подставила под сомнение идею «нормального» и «аномального» как абсолютные категории и показала, что «всякий раз, когда в каком бы то ни было обществе гомосексуальности было отведено достойное место, люди, которые не могут любить иначе, играли соответственно те достойные роли, которое общество отводило им». В качестве примера она приводила культуру Древней Греции, а также те общества коренных американцев, для которых трансвестизм (berdache) — явление заурядное. Более того, она утверждала, что равным образом определенные ценности, считающиеся в нашем обществе аномальными, не выходят за рамки привычного в других обществах, где считается идеальным определенное поведение, которое у нас является предосудительным. В качестве примера она привела народ добу из Новой Гвинеи, для которых люди «жизнерадостного, добродушного нрава, трудолюбивые и готовые оказать помощь» полагаются людьми «глупыми, недалекими и явно свихнутыми»; а для народа Kwakiuti (куакиутл) из Британской Колумбии мания величия в нашем понимании — «неотъемлемая черта идеального человека». Следовательно, утверждает Рут, «нам придется признать, что понятие нормальности — категория культуры».

Бенедикт развила свою концепцию относительности культуры в книге «Типы культур» (1934), выдающейся работе, которую перевели на четырнадцать языков, реализовав свыше 1,5 миллионов копий. Каффри пишет: «Воздействие „Типов культур“ на американскую мысль многопланово. Книга послужила сигналом и катализатором для окончательного признания парадигмы коренных изменений в общественных науках и в американском обществе и определила место новой парадигмы двадцатого века или взглядов мира, которые сложились к этому времени… В начале текущей декады биология прочно утвердилась в роли главной побудительной силы человечества. Биологический детерминизм не оставляет места для изменений… Бенедикт показала решающую роль культуры в создании трех различных образов жизни, а именно народов зуни, добу, Kwakiuti (куакиутл), что явилось окончательным и весомым доказательством того, что биология подменяет культуру в качестве основного фактора, обусловливающего жизнь человека».

Результатом работы Бенедикт среди народа зуни в Нью-Мексико стал двухтомник «Мифология зуни», вышедший в 1935 году. Другие работы «Раса, наука и политика» (1940) и «Хризантема и меч» (1946) представляют собой анализ переплетающихся типов культур эстетизма и милитаризма в японском национальном характере, В 30-х годах она боролась против цензуры за права индивидуума и организовала сбор подписей под публикуемым осуждением нацистской науки. После того как в 1939 году прекратились отношения с Натали Реймонд, Бенедикт влюбилась в Рут Валентин, и они жили вместе в Нью-Йорке до дня смерти Бенедикт 17 сентября 1948 года.

Рут Бенедикт была одним из ведущих деятелей эволюции социальных наук. Ее деятельность внесла весомый вклад в современную антропологию культуры. Более того, ее представления об относительности культуры и значении культуры в сопоставлении с биологией при определении индивидуальности и ценностей во многом предвосхитили труд Мишеля Фуко и доводы социального конструктивизма и эссенциализма, что оживило современную дискуссию о геях. Предложив модель роли культуры при определении ценностей, Бенедикт также показала, что наше глубоко погрязшее в гомофобии общество не безнадежно и не есть непреложная данность, в нем на самом деле возможны изменения.